聖武天皇の神亀年間（724〜727）に鎮守府将軍・大野東人が蝦夷の軍事的拠点として築かれ、当時は貴船城と呼ばれた。

鎌倉時代、千葉氏の一族・相馬胤綱の次子・土気太郎が土気荘の地頭に任じられ居住した。室町時代には畠山重康の居城であったが、長享二年（1488）に原氏の支援をうけた酒井定隆によって攻略された。定隆は長子・定治に土気城を譲り、自らは三男・隆敏と共に東金城に移った。以後百年にわたって酒井氏の本拠となる。酒井氏の出自は新田源氏説、藤原秀郷説など諸説あって定かではない。

戦国時代の酒井氏は北条・里見の二大勢力の間で揺れ動くが、最終的に北条氏に帰順。小田原の役で城主・酒井康治は小田原城に籠城。開城後に土気城も豊臣方の浅野長政に明け渡し、その後に廃城となった。

本丸跡に日航研修センター（閉鎖中）があるため立ち入ることができないが、二の丸・三の丸・空堀などの遺構が比較的良好に残っている（空堀は藪化が激しく撮影不可）。「クラン坂」と呼ばれる本丸横の空堀があり見所の一つ。